11.03.2016

Возникновение пятилучевого тела иглокожих не было связано с перестановкой Hox-генов

Иглокожие — члены группы двусторонне-симметричных животных, для которых характерна удивительная лучевая симметрия (у современных форм чаще всего пятилучевая). Несколько лет назад генетики предположили, что изменение типа симметрии, без сомнения случившееся в эволюции иглокожих, было связано с уникальной перестановкой нескольких генов, относящихся к важному для развития двусторонне-симметричных животных семейству Hox. Однако новые данные указывают, что эта перестановка есть не у всех иглокожих. Например, она отсутствует у морских звезд, лучевая симметрия которых абсолютно типична. Значит, сначала у иглокожих произошло изменение симметрии тела и только потом на его фоне изменилось расположение генов, управляющих развитием, причем случилось это лишь в одной эволюционной ветви — той, в которую входят морские ежи и голотурии.

Иглокожие — группа животных, необыкновенно богатая уникальными формами (рис. 1). Их бурная эволюция давно привлекает внимание и палеонтологов, и специалистов по развитию. Например, именно в опытах с иглокожими Ганс Дриш (Hans Adolf Eduard Driesch) открыл явление эмбриональной регуляции, когда из части зародыша может восстановиться целое. И хотя это было больше ста лет назад, иглокожие остаются популярными объектами биологии развития до сих пор.

Само название «иглокожие» (Echinodermata) предложил в 1734 году прусский ученый Якоб Клейн (Jacob Theodor Klein), незаслуженно забытый яркий персонаж эпохи Просвещения, зоолог, ботаник, математик и дипломат. Правда, Клейн называл иглокожими только морских ежей. Но в любом случае это название оказалось удачным, и через 120 лет другой немецкий зоолог, Рудольф Лейкарт (Karl Georg Friedrich Rudolf Leuckart), дал его целому типу животных, в который входят морские ежи, морские звезды, морские лилии, офиуры и голотурии.

Важнейшая, бросающаяся в глаза особенность иглокожих — лучевая симметрия, которая сложным образом накладывается на остатки двусторонней. Такой эволюционный зигзаг не мог не вызвать у биологов большого интереса. За любыми резкими изменениями формы животных всегда скрываются перестройки механизмов, управляющих зародышевым или личиночным развитием. А изучать эти механизмы проще всего через работу управляющих ими генов. Благо информации о «генах развития» (developmental genes) современная биология накопила уже много.

Особое место в регуляции формы тела двусторонне-симметричных животных (а иглокожие, несмотря на их причудливый внешний вид, входят именно в эту систематическую группу) занимает довольно большое семейство генов, которое называется Hox-генами. Благодаря продуктам этих генов клетки «знают», в каком отделе тела они находятся, и могут соответственно себя вести. Как правило, Hox-гены располагаются в хромосоме компактной группой, которая называется кластером. Например, у ланцетника в Hox-кластере насчитывается 15 генов, а у ближайших современных родственников иглокожих — полухордовых — их 12. В типичном случае области активности Hox-генов в теле расположены спереди назад в том же порядке, что и сами гены в кластере; в этом состоит знаменитый принцип коллинеарности, за открытие которого была получена одна из первых Нобелевских премий в области генетики развития. Именно активность Hox-генов часто отличает друг от друга разные отделы тела сложно устроенных животных: например, брюшко насекомых от груди или спинной мозг позвоночных от головного.

У такого типичного иглокожего, как морской еж, Hox-генов 11 — в общем, более-менее ожидаемое число. Но расположены эти гены очень необычно. Три самых передних Hox-гена (они так и называются Hox1, Hox2 и Hox3) у морских ежей перемещены в самый конец кластера, причем отрезок хромосомы, содержащий эти гены, еще и перевернут. Тут произошло сразу два генетических события: перемещение куска хромосомы (транслокация) и его переворачивание (инверсия). Сокращенно всё это преобразование называют TAI (транслокация и инверсия, англ. translocation and inversion). Следующий за переставленным куском ген Hox4 у морских ежей вообще потерян, так что самым передним геном в кластере у них стал Hox5. Эти изменения уникальны, и неудивительно, что Hox-кластер у их обладателей работает совершенно по-особому. Выяснено, что переставленные гены Hox1–Hox3 у них работают в передних отделах личиночного тела, где у животных, не относящихся к иглокожим, никакой активности Hox-генов вообще нет. В общем, размах генетических изменений вполне соответствует уникальности плана строения иглокожих, которая и простым глазом видна, а при глубоком знакомстве с анатомией поражает еще больше.

Не приходится удивляться, что описанные открытия породили простое предположение: преобразование TAI является уникальным общим признаком (синапоморфией) типа иглокожих, который свойствен всем членам этой группы и только им. На какое-то время эта гипотеза стала почти общепринятой.

Тут возникает интересная дилемма. Пусть мы знаем, что у иглокожих есть два уникальных общих признака: морфологический (лучевая симметрия особого типа) и генетический (TAI). Спрашивается, какой из этих признаков возник раньше? Если TAI, то мы получаем сценарий, где генетические изменения предшествуют морфологическим (наверное, в какой-то степени их направляя). Если же раньше возникла лучевая симметрия, то всё выглядит иначе: сначала произошло изменение формы тела, связанное с приспособлением к неким новым условиям, а уже потом гены подстроились под это изменение.

Два года назад эти две версии казались примерно равновероятными. Но с тех пор появились новые данные, касающиеся генома совсем другого иглокожего — морской звезды Acanthaster planci. Оказывается, никаких транслокаций и инверсий в Hox-кластере у морской звезды нет! И ген Hox4 там на месте, и вообще Hox-кластер выглядит примерно так же, как у ближайших родственников иглокожих — полухордовых и ланцетников. Напомним, что полухордовые имеют 12 Hox-генов; у морской звезды эти гены расположены точно так же, если не считать гена Hox6, который у нее (и только у нее) почему-то утрачен. В любом случае, эти данные означают, что преобразование TAI — признак не всех иглокожих (рис. 2).

Тем самым наша дилемма однозначно решена. У морских звезд, как и у морских лилий, лучевая симметрия выражена прекрасно, а перестановки передней части Hox-кластера (которую мы называем TAI) у них нет. Значит, лучевая симметрия в эволюции иглокожих возникла в первую очередь, а перестройки Hox-генов последовали за ней.

Интересно, что Сергей Владимирович Рожнов — известный палеонтолог, специализирующийся именно на эволюции иглокожих, — три года назад писал: «По нашему мнению, инверсия в расположении трех передних Hox-генов и их транслокация к концу кластера не обязательно должны быть обнаружены во всех классах современных иглокожих, так как этот дизордер является не причиной изменения симметрии иглокожих, а следствием этого процесса» (С. В. Рожнов, 2013. Историческое развитие симметрии иглокожих: от первичной билатерально-асимметричной метамерии к пентамерии). На данный момент получается, что Рожнов был абсолютно прав.

По современным представлениям, дожившие до наших дней иглокожие делятся на три подтипа: Crinozoa (морские лилии), Asterozoa (морские звезды и офиуры) и Echinozoa (морские ежи и голотурии). Преобразование TAI — действительно синапоморфный признак, но не всех иглокожих, а только ветви Echinozoa. Необычная морфология этих животных создала условия для распада Hox-кластера и перестановки его частей. Но и перестановка Hox-генов, в свою очередь, повлияла на развитие, позволив морским ежам и голотуриям создать очень своеобразную даже на фоне остальных иглокожих форму тела.

Такие открытия позволяют задуматься об общих эволюционных проблемах, например о взаимодействии генотипа (совокупности генов) и фенотипа (совокупности признаков). В отношениях этой пары просматривается неожиданная на первый взгляд аналогия с отношениями хорошо известной экологам пары «хищник — жертва». В экологическом масштабе времени, где эволюцией самих хищников и жертв можно пренебречь, хищник зависит от жертвы. Связано это с тем, что биомассы хищников и жертв обычно соотносятся примерно как один к десяти — так устроена пищевая пирамида; поэтому именно популяция хищника должна подчиняться изменениям в популяции жертвы, но не наоборот. Однако в геологическом масштабе времени, где сами хищники и жертвы эволюционируют, зависимость сплошь и рядом меняется на обратную и появляется эффект опережающей специализации хищника, продемонстрированный палеонтологами на множестве примеров (см. К. Ю. Еськов, 2008. История Земли и жизни на ней). Вот и отношения генотипа и фенотипа, оказывается, примерно так же зависят от того, на каком временном промежутке мы их видим. В микроэволюционном масштабе времени, на уровне популяций, всё так или иначе начинается с генов: происходит случайная мутация, она создает новый фенотип, который попадает под действие естественного отбора и в конце концов или вымирает, или закрепляется. «Стрела времени» направлена от генов к признакам. А вот в макроэволюционном масштабе времени, на уровне классов или типов, появляются добавочные причинно-следственные связи, направленные в другую сторону. Сначала в результате работы обычных эволюционных механизмов образуется новое морфологическое состояние, и только потом некоторые гены, поначалу остававшиеся консервативными, начинают на фоне этого нового состояния перестраиваться (в первую очередь так ведут себя медленно эволюционирующие гены развития). Возникает эффект опережающей эволюции фенотипа, при котором «стрела времени» направлена от признаков к генам. Доктор Рожнов совершенно правильно предположил, что именно этот эффект мы в эволюции плана строения иглокожих и наблюдаем.

Источник: Maria Byrne, Pedro Martinez and Valerie Morris. Evolution of a pentameral body plan was not linked to translocation of anterior Hox genes: the echinoderm HOX cluster revisited // Evolution & Development. 2016 (in press).

Сергей Ястребов

Источники:

1. elementy.ru