24.12.2013

Глаза пещерных рыб эволюционировали за счет скрытой генетической изменчивости

Разносторонние эксперименты позволили биологам расшифровать все звенья адаптивной цепи, в ходе которой зрячие рыбки открытых водоемов превращались в незрячих пещерных жителей. Это редкий случай, когда удалось доказать реалистичность гипотетического сюжета. Как выяснилось, триггером эволюционных изменений может быть перенос рыб в пещерные воды с низкой проводимостью. В этих условиях рыбы испытывают физиологический стресс, в результате которого нарушается, в частности, работа шаперона Hsp90. Из-за этого проявляется накопленная скрытая генетическая изменчивость: вырастают рыбы и с маленькими, и с большими глазами. Из них преимущество получают мелкоглазые или незрячие формы, так как они более приспособленные, чем их зрячие сородичи. В ходе отбора в новой обстановке генетическое разнообразие снижается, остаются только мелкоглазые формы.

Как известно, организмы вырабатывают полезные признаки, приспосабливаясь к внешним условиям. В основе этих адаптаций лежат изменения генотипа — изменение качественного и количественного соотношения генов. Также мы хорошо знаем, что изменение генотипа не всегда, и даже, скорее, редко, ведет к явным внешним проявлениям. В генотипе имеется множество регуляторов, которые не позволяют проявляться мутациям или вредным сочетаниям генов и аллелей. Эти регуляторы стоят на страже морфологической нормы, обходя возможные генетические неполадки. Они направляют онтогенез по проверенному морфологическому маршруту, чтобы в результате получилась жизнеспособная особь; этот процесс называют «канализацией» развития.

Таким образом, в популяции может происходить накопление различных мутаций, которые никак внешне не проявляются. Выдающийся британский биолог Конрад Уоддингтон (Conrad Hal Waddington) предложил для этого явления термин «скрытая изменчивость» и считал, что скрытая изменчивость играет серьезную роль в ходе адаптации популяций к изменяющимся условиям. Действительно, в стабильных условиях в популяции доминирует определенный адекватный набор признаков, но тем временем складывается генетический потенциал для появления других признаков и выживания в других условиях. Теоретически эта гипотеза выглядит разумно и логично.

Но реален ли подобный механизм приспособления на уровне сложного организма, встречается ли он в природе? На этот вопрос с блеском ответили биологи из Гарвардской медицинской школы под руководством Клиффорда Тэбина (Clifford Tabin). Скрытая изменчивость у высших животных действительно имеется, и она действительно служит важным механизмом адаптации.

Тэбин вместе с коллегами изучал изменчивость глаз у пещерной рыбки тетры (Astyanax mexicanus). У этих рыбок есть зрячие формы, которые живут в ручьях и речках у поверхности воды, а есть слепые формы (рис. 1), которые обитают в темных глубинах пещерных водоемов. Слепые формы имеют в пещерных условиях преимущество перед глазастыми сородичами: известно, что выживаемость у слепых выше.

У поверхностных зрячих форм измеряли изменчивость размеров глаз; это явная изменчивость. А как измерить скрытую изменчивость? В арсенале биологов такой способ имеется. Известно, что в клетке работает особый белок шаперон Hsp90, он корректирует работу дефектных белков, помогая им принять правильную — «рабочую» — конфигурацию, даже если они составлены неправильным рядом аминокислот. Понятно, что шаперон Hsp90 маскирует истинный генетический полиморфизм, «причесывая» все дефекты. Если этот белок ингибировать, то вся замаскированная генетическая вариабельность так или иначе отразится в морфологии. Ингибировать этот белок научились довольно давно с помощью антибиотика радицикола (radicicol).

В экспериментах оплодотворенные икринки, выметанные поверхностными зрячими формами, обрабатывали в течение 7 дней радициколом. У этих эмбрионов шаперон Hsp90 и связанные с ним белки и вправду переставали работать, но действие радицикола было непродолжительным, и через сутки шаперон уже восстанавливал свою активность. Мальков доращивали до 3–4-месячного возраста и измеряли размер глаз и глазниц. Оказалось, что после радицикола глаза у мальков могли получиться и очень маленькие, и очень большие; изменчивость выросла на 83%, вариабельность диаметра глазниц увеличилась больше чем вдвое (рис. 3).

Эти изменения, как выяснилось, имеют генетическую природу, наследуются. Наследственный характер проявившихся изменений проверили, скрестив между собой рыбок с самыми маленькими глазами. У потомков мелкоглазых родителей глаза тоже оказались маленькими. Иными словами, когда корректирующий шаперон перестал работать, то проявились скрытые мутации, которые привели к появлению новой портретной серии; и особи с новой морфологией оставили похожее на себя потомство (рис. 4).

Проведя эти измерения, ученые задались вопросом: какие факторы пещерной жизни могли нарушить работу шаперона? Ведь вполне возможно, что глаза редуцировались у пещерных рыб из-за каких-то других нарушений, не только из-за нарушения экспрессии этого белка. Они измерили pH, содержание кислорода, температуру и проводимость в пещере и вокруг нее. Больше всего вода в пещерах и на открытых участках различалась по проводимости: на открытых участках проводимость составила около 1300 мкСм (микросименсов), а в пещере опустилась до 230 мкСм. Мальков с открытых участков вырастили в пещерной воде с низкой проводимостью, и ... они продемонстрировали и нарушенную экспрессию шаперона Hsp90, и высокую изменчивость по размеру глаз.

Но завершающим аккордом этого исследования стало обсуждение параллельных экспериментов со слепыми пещерными формами. У пещерных мальков, выращенныех с радициколом, размер глазниц уменьшился, но размах изменчивости остался прежним (рис. 5), он не увеличился в отличие от их поверхностных собратьев. Это означает, что в ходе становления «пещерных» признаков уже отобрались зависимые от шаперона аллели, а оставшиеся кодируют редуцированные глазницы. Действующий шаперон удерживает этот признак от полного исчезновения.

Таким образом, экология, генетика, морфология и эволюция связались в одно целое. Рассмотрено каждое из слагаемых этого узла: низкая проводимость воды вызывает стрессовый физиологический ответ; из-за стресса нарушается работа шаперона Hsp90; как результат проявляется в фенотипе скрытая генетическая изменчивость; из получившихся разнообразных форм преимущество получают мелкоглазые или незрячие формы как наиболее приспособленные; в результате отбора в новой обстановке генетическое разнообразие снижается. Это блестящий пример адаптации за счет накопления скрытой изменчивости.

Источник: Nicolas Rohner, Dan F. Jarosz, Johanna E. Kowalko, Masato Yoshizawa, William R. Jeffery, Richard L. Borowsky, Susan Lindquist, Clifford J. Tabin. Cryptic Variation in Morphological Evolution: HSP90 as a Capacitor for Loss of Eyes in Cavefish // Science. 2013. V. 342. P. 1372.

Елена Наймарк

Источники:

1. elementy.ru